Desain aerodinamisnya mencakup badan pesawat ramping, hidung panjang meruncing, serta kanopi bertingkat. Pada bagian belakang, sirip ekor dan sayap menyapu ke belakang secara presisi untuk menunjang kestabilan saat manuver di berbagai kondisi.
Sebagai jet tempur jarak jauh, Tu-160M dilengkapi sistem pengisian bahan bakar di udara menggunakan sistem probe and drogue. Pesawat tanker seperti Ilyushin IL-78 biasanya digunakan untuk mendukung operasional jarak jauh ini.
Di bagian kokpit, Tu-160M masih menggunakan instrumen elektromekanis tradisional. Sistem kendali dilengkapi kolom kontrol pusat dan pengendalian mesin yang berada di antara kursi pilot. Uniknya, pesawat ini juga dilengkapi ruang istirahat, toilet, dan lemari pemanas makanan -fasilitas yang menunjukkan pesawat ini dirancang untuk misi jarak jauh.
Pengembangan Tu-160M dimulai dari kompetisi antar produsen pesawat era Uni Soviet, di mana Tupolev bersaing dengan Myasishchev dan Sukhoi. Meski desain Myasishchev dianggap lebih unggul saat itu, Tupolev dinilai lebih siap dalam hal teknis dan pengembangan, sehingga diberi mandat untuk melanjutkan proyek ini.
Dengan pengawasan ketat oleh insinyur VN Binznyuk, Tu-160M berhasil diuji coba oleh Angkatan Udara pada tahun 1987 dan mulai diproduksi secara massal oleh Asosiasi Penerbangan Kazan.