Wilshere merupakan pemain jebolan Akademi Arsenal. Dia mendapatkan pendidikan di klub London Utara itu sejak tahun 2001.
Tujuh tahun kemudian, Wilshere akhirnya naik ke skuad utama Arsenal. Namun, dia sempat dipinjamkan ke Bolton Wanderers pada tahun 2010.
Hanya setengah musim, Wilshere akhirnya kembali ke Arsenal. Dia pun konsisten membela The Gunners hingga mampu mengantar merengkuh tiga gelar.
Tercatat, Wilshere mampu mengantar Arsenal memenangkan dua gelar Community Shield (2014 dan 2015), dan satu Piala FA (2014). Karena perannya yang semakin terpinggirkan, Wilshere akhirnya memutuskan bergabung dengan West Ham United pada tahun 2016.
Setelah itu, dirinya sempat berseragam Bournemouth, dan hijrah ke Liga Denmark untuk bergabung dengan Aarhus GF. Baru setengah tahun di Aarhus GF, Wilshere mengumumkan pensiun, sebelum akhirnya sekarang kembali ke Arsenal sebagai pelatih.